27 Jahre lang, zwischen 1980 bis zu seiner Pensionierung 2007, war der Franzose im Vatikan in leitenden Positionen tätig. Johannes Paul II. wie auch dessen Nachfolger Benedikt XVI. betrauten ihn mit Aufgaben an den Schnittstelle von Glaube, Kultur, Zeitgeist und Dialog. Breite Beachtung fand die Behörde etwa 2003 mit seinem Dokument zur esoterischen "New Age"-Bewegung.
Als junger Priester bereits in Rom
Schon 1959 kam der aus der Gegend von Angers stammende Poupard als junger Priester ans Staatssekretariat in Rom. In dieser Funktion nahm er 1962 an der feierlichen Eröffnung des Zweiten Vatikanischen Konzils teil. 1971 kehrte er in die Heimat zurück und wurde Rektor des Institut Catholique in Paris. 1979 empfing er die Bischofsweihe und wurde Weihbischof in der Hauptstadtdiözese. Schon ein Jahr später berief ihn Papst Johannes Paul II. nach Rom und machte ihn zum Nachfolger von Kardinal Franz König als Pro-Präsident des Sekretariates für die Nichtglaubenden.
Nach seiner Kardinalsernennung 1985 wurde Poupard Präsident des umbenannten Päpstlichen Rates für den Dialog mit den Nichtglaubenden; drei Jahre später übernahm er zusätzlich die Leitung des Kulturrates. Als beide Behörden 1993 fusionierten, wurde Poupard Präsident der neuen, erweiterten Behörde.
2005 auch Präsident des Rates für den interreligiösen Dialog
Benedikt XVI. betraute den Franzosen 2005 zusätzlich mit der Präsidentschaft des Rates für den interreligiösen Dialog. Nach Poupards Pensionierung im September 2007 wurden die beiden Behörden jedoch wieder komplett getrennt, auch im Zuge der islamischen Kritik an der sogenannten Regensburger Rede des Papstes.
Dem Kardinalskollegium gehören derzeit sechs Franzosen an. Davon sind vier unter 80 Jahre alt und damit zur Papstwahl berechtigt. Allerdings wird zurzeit erstmals seit Jahrhunderten kein Bistum in Frankreich mehr von einem Kardinal geleitet. Ältester Kardinal ist derzeit der französische Theologe und Jesuit Albert Vanhoye (97), früher Sekretär der Päpstlichen Bibelkommission.
